Nacido en Le Havre en 1947, Tristan Murail recibió títulos avanzados en árabe clásico y árabe del norte de la Ecole Nationale des Langues Orientales Vivantes, así como una licenciatura en ciencias económicas, mientras que al mismo tiempo prosiguió sus estudios musicales. En 1967, se convirtió en alumno de Olivier Messiaen en el Conservatorio de París, y también estudió en el Institut d’Etudes Politiques en París, donde se graduó tres años después. En 1971, fue galardonado con el Prix de Rome, y ​​más tarde recibió un Primer Premio en composición del Conservatorio de París. Pasó los siguientes dos años en Roma, en Villa Medicis.

Al regresar a París en 1973, cofundó el Ensemble L’Itineraire. En la década de 1980, Tristan Murail utilizó la tecnología informática para avanzar en su investigación en el análisis y síntesis de fenómenos acústicos. Desarrolló su propio sistema de composición asistida por microordenador, y luego colaboró ​​con el IRCAM durante varios años, donde enseñó composición desde 1991 hasta 1997, y participó en la concepción del programa de composición asistida por ordenador «Patchwork». En 1997, Tristan Murail fue nombrado profesor de composición en la Universidad de Columbia en Nueva York, enseñando allí hasta 2010.

Nuevamente en Europa, continuó dando clases magistrales y seminarios en todo el mundo, fue profesor invitado en la Universidad Mozarteum en Salzburgo durante tres años, y actualmente es profesor invitado en el Conservatorio de Shanghai.